Emily Nestor uit West-Virginia heeft een missie. Ze wil aantonen dat de dodelijke verongelukte Jaleayah Davis in werkelijkheid vermoord is. Nestor heeft hiervoor een podcast gestart, Mile Marker 181, waarin ze de theorieën van met name de moeder van het slachtoffer toetst. De podcast groeit in korte tijd uit tot een succes en maakt van Nestor een lokale bekendheid. Maar wat als zij zou ontdekken dat Davis toch gewoon verongelukt is? Verliest ze dan niet in één klap zowel haar publiek als haar pasverworven status? Citizen Sleuth kijkt kritisch naar het fenomeen van de true-crimepodcast, waarin amateurspeurders op de stoel van deskundigen gaan zitten en geld verdienen aan het leed van anderen. Maar de film is meer dan alleen een waarschuwing. Regisseur Chris Kasick plaatst Emily Nestor ook in het middelpunt omdat ze een fascinerende figuur is: een slimme jonge vrouw uit een achterstandsgebied die dankzij haar project dromen kan waarmaken die onbereikbaar leken.